禿翁寺の開基は慶長年間(慶長１０(1606)年頃）で、高僧、紀州光恩寺の開山、信誉禿翁上人です。その後、元和５(1620)年浅野長晟公が紀州和歌山から広島へ転封となった際、禿翁上人の弟子、寂誉存的上人が紀州田中の禿翁寺を移し、当寺が起立しました。
本尊、安阿弥作と伝わる阿弥陀三尊立像は開山当時からのもので、室町期の作として広島市の重要文化財に指定されています。
境内には、浅野藩重臣、寺西将監利之の妻である仙石幾佐(長性院殿)の墳墓があります。長性院殿は賢夫人の誉れ高く、また浄土の信仰厚く、檀越として当寺の興隆に尽くしました。
　開山以来盛衰を重ね、昭和２０年(1945年)８月６日の原爆では、爆心より１.５㎞で、本堂・閻魔堂・庫裡等悉く焼失しましたが、本尊・過去帳などは疎開により焼失を免れました。
阿弥陀仏座像など境内の石仏はどれも被爆しましたが、六地蔵尊は一体が崩壊し、一体はひび割れるなど原爆の威力を今に伝えています。また、境内の紅梅･カエデなどが被爆樹木で、広島市の指定を受けています。