臨済禅を学んだ独照性円が、南禅寺栖雲庵から正保3年(1646)に北嵯峨に草庵を結んだのが始まりとされ、当初は没蹤(ﾎﾞﾂｼﾖｳ)庵と称した。独照が明の高僧隠元に黄檗禅を学び、隠元をここに請じてからは、上下の帰依者が伽藍を建立して大寺院になった。寛文10年(1670)大悟した独照により「直指人心」の旨を守って直指庵と名付けられた。独照亡き後も、摂津に正楽寺を興した竹岩、直指庵の2世として詩文をよくした月潭など高僧を輩出したが、後は法嗣が衰え、独照の墓堂を存するだけとなった。幕末の頃、近衛家老女津崎村岡が再建して浄土宗の庵寺とし、土地の子女の訓育につくしたが、明治12年(1879)に姪尼寿仙の上京中に賊のため焼かれ、同32年(1899)に北嵯峨の有志によって今日の寺観を再び整えた。
【寺宝】隠元禅師書、扁額／開山独照書、多数／村岡局愛用品、多数